
De Rocca, aanvankelijk bedoeld als bolwerk, werd vanaf de late Middeleeuwen een veilig verblijf voor verschillende pausen. Het fort werd daardoor meer en meer een officiële residentie.
Paus Nicholas V, die in 1449 de pest ontvluchtte, woonde er met zijn moeder. Hij gaf de binnenplaats zijn paleisachtige loggia. Pius II verfraaide de pauselijke kamers met wandschilderingen.
De beroemde schoonheid Lucrezia Borgia en haar broer Cesare, onwettige kinderen van paus Alexander VI, werden er ondergebracht.
In de 18e eeuw moest men gedeeltelijk plaatsmaken voor militair wapengekletter; de Rocca werd voor een deel kazerne en gevangenis. In 1817 werd het gehele complex gevangenis waardoor veel kostbaars verloren of beschadigd geraakte. Verwoedde pogingen om het te restaureren en een andere bestemming te geven mislukten.
Pas in 1982 sloot men de gevangenis en kon men gaan restaureren. Er zijn plannen om in het monumentale complex het Nationale Museum van het Hertogdom Spoleto te vestigen met collecties van de 4e tot 15e eeuw, een openluchttheater en een Europese school voor boekbinders.